Neuroethological
approach to frontolimbic epileptic seizures and
parasomnias: The same central pattern generators
for the same behaviours
Approche
neuroéthologique des crises
frontolimbiques et des parasomnies : les
mêmes générateurs centraux
pour les même
comportements
C.A. Tassinari, G. Cantalupo, B. Högl,
P. Cortelli , L. Tassi, S. Francione, L. Nobili,
S. Meletti, G. Rubboli, E. Gardella
Department of Neurological
Sciences, University of Bologna,
Italy
Abstract The aim of this report is
not to make a differential diagnosis between
epileptic nocturnal seizures and non-epileptic
sleep-related movement disorders, or
parasomnias. On the contrary, our goal is to
emphasize the commonly shared semiological
features of some epileptic seizures and
parasomnias. Such similar features might be
explained by the activation of the same neuronal
networks (so-called 'central pattern generators'
or CPG).
These produce the stereotypical rhythmic
motor sequences &endash; in other words,
behaviours &endash; that are adaptive and
species-specific (such as eating/alimentary,
attractive/aversive, locomotor and nesting
habits). CPG are located at the subcortical
level (mainly in the brain stem and spinal cord)
and, in humans, are under the control of the
phylogenetically more recent neomammalian
neocortical structures, according to a
simplified Jacksonian
model.
Based on video-polygraphic recordings of
sleep-related epileptic seizures and
non-epileptic events (parasomnias), we have
documented how a transient "neomammalian brain"
dysfunction &endash; whether epileptic or not
&endash; can 'release' (disinhibition?) the CPG
responsible for involuntary motor
behaviours.
Thus, in both epileptic seizures and
parasomnias, we can observe: (a) oroalimentary
automatisms, bruxism and biting; (b) ambulatory
behaviours, ranging from the classical
bimanual&endash;bipedal activity of 'frontal'
hypermotor seizures, epileptic and non-epileptic
wanderings, and somnambulism to periodic leg
movements (PLM), alternating leg muscle
activation (ALMA) and restless legs syndrome
(RLS); and (c) various sleep-related events such
as ictal fear, sleep terrors, nightmares and
violent behaviour.
Résumé L'objet de cet
article n'est pas de discuter ou
d'établir un diagnostic
différentiel entre certaines crises
épileptiques (souvent en relation avec le
sommeil) et les parasomnies de nature non
épileptique. Au contraire, nous cherchons
à démontrer que, d'un point de vue
sémiologique, les crises
épileptiques frontolimbiques et les
parasomnies s'expriment d'une façon
analogue, en tant qu'expression des mêmes
systèmes neuronaux &endash; les central
pattern generators (CPG).
Ces réseaux de neurones produisent,
en l'absence de toute afférence, des
séquences motrices rythmiques et
stéréotypées
espèce-dépendantes adaptatives,
pouvant être rattachées
éthologiquement à des
comportements innés, de type alimentaire
(préférence/aversion alimentaire)
ou locomoteurs (comportement de nage, reptilien,
tétrapode, bipède…), par
exemple. Les CPG sont localisés à
l'étage sous-cortical (principalement au
niveau du tronc cérébral et de la
moelle osseuse) et sont progressivement soumis,
au cours de la phylogenèse et de
l'ontogenèse, au contrôle de
structures phylogénétiquement plus
récentes, les structures
néocorticales du cerveau
néomammalien (conception
simplifiée de la théorie de
Jackson).
Chez l'homme, nous montrons à l'aide
de vidéopolygraphiques que des
dysfonctions transitoires, telles qu'une crise
épileptique ou une parasomnie, mettent en
jeu (par désinhibition ?) les mêmes
CPG, d'où une séméiologie
« motrice » identique. Ainsi, lors des
crises épileptiques intéressant
les réseaux frontolimbiques et lors de
certaines parasomnies, sont mises en
évidence des séquences motrices
identiques intéressant les fonctions
alimentaire (automatismes et myoclonies
orobuccales, bruxisme, acte de mordre) et
déambulatoire (« bimanual bipedal
activity » décrite dans les crises
« frontales », « wandering »
épileptique et non-épileptique;
mouvement des jambes périodiques
[PLM], alterné [ALMA],
voire phénomène de jambes sans
repos [RLS]), ainsi que des
manifestations de peur, des
énurésies, des comportements
violents.
This schematic representation of the "triune
brain" (MacLean,
1990) concept describes the hierarchy in the
normal adult mammalian brain in which
phylogenetically recent "neomammalian"
structures modulate the activities of the older
"paleomaminalian" and "reptilian" ones (a).
In newborns, due to incomplete myelination,
the neomammalian brain is still anatomically and
functionally unable to control motor output, so
fundamental motor functions - such as alimentary
behaviour, automatic progression, protective
reflexes like grasping and avoidance (the
Babinskl sign) - are carried out by subcortical
central pattern generators, or central pattern
generators (CPG) (in the limbic and reptilian
brains).
In adults, these motor sequences - listed on
the right and grouped according to type of
behaviour - are normally under the control of
the mature neopallium (b), but may re-emerge
during transient loss of neocortical control,
such as during an epileptic seizure (c),
cerebral anoxia or parasomnia (d).
Représentation schématique du
cerveau selon la théorie des trois
cerveaux ou cerveau triunique (MacLean
1990), qui postule que le cerveau est
constitué de trois formations
évolutives différentes
anatomiquement et psychologiquement, le cerveau
"néommalien", plus récent
phylogénétiquement, modulant les
activités des cerveaux
"paléomammalien" et "reptilien" chez
l'adulte.
a : cerveau du nouveau-né: le cortex
(neopallium), non encore mye1inisé laisse
au cerveau limbique (paleopallium) et au cerveau
reptilien (mésencéphalobulbaire)
la gestion des fonctions vitales se rapportant
aux oscillateurs (central pattern generators
[CPGJ) de l'alimentation, les
différentes formes de marche automatique;
le reflexes de préhension, l'extension
dorsal du gros orteil, etc., sont
présents;
b: cerveau adulte: intégration des
« trois cerveaux»;
c : lors d'une crise épileptique,
d'une anoxie aiguë; ou d: d'un
désordre du sommeil, perte du
contrôle du "cerveau néomammalien"
et réapparition de comportements moteurs
cycliques propres aux différentes
CPG.
